К разработке самолета фирма "Фоккер" приступила после сравнительно неудачной попытки создания модификации F28-6000 с улучшенными взлетно-посадочными характеристиками, не получившей популярности у авиакомпаний.Неудача с самолетом F28-6000 объяснялась тем, что авиакомпаниям требовался более вместительный самолет для маршрутов протяженностью 1700-1850 км. Потребность в таком самолете испытывали многие европейские авиакомпании, для которых требование взлета с укороченной ВПП не было самым главным.

При разработке самолета F28-4000 за основу конструкции был взят самолет F28-2000, фюзеляж которого был удлинен, а размах крыла увеличен; от предкрылков, примененных на самолете F28-6000, отказались. Первый полет самолет F28-4000 совершил 20 октября 1976 г. и был сертифицирован в декабре 1976 г. Данная модификация получила наибольшую популярность среди самолетов семейства F28 - было поставлено 112 самолетов. Последний самолет был поставлен в начале августа 1987 г., и он оказался одновременно самым последним во всем семействе самолетов F28 "Фэллоушип". В конце декабря 1976 г. совершил первый полет 65-местный самолет F28-3000, ставший последней модификацией среди самолетов F28. Самолет представлял собой укороченный вариант самолета F28-4000, но был оснащен дополнительным топливным баком, в результате чего дальность полета возросла до 2600 км. Было построено 19 самолетов. Самолет F28-4000 послужил основой для разработки самолета Фоккер 100.

Самолет оснащен обычным комплексом пилотажно-навигационного оборудования производства американской фирмы "Коллинз" с электромеханическими системами индикации.